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A carreira de Huffman começou no teatro musical, após se formar no Sheridan College. Ela estrelou como Cosette na produção canadense original de Os Miseráveis, que a levou a Londres para estudar ópera. Lá ela começou a atuar na TV e no cinema britânicos, conseguindo seu primeiro papel principal ao lado de Ewan McGregor na aclamada minissérie _ "Lipstick on Your Collar" criada por Dennis Potter. Como protagonista da série, ela foi indicada duas vezes e ganhou o Prêmio Gemini por sua interpretação da banqueira de investimentos viciada em heroína Ayn Krywarik em Traders (1996). Huffman trabalha em cinema, TV e teatro no Canadá, Estados Unidos e Europa. Ela voltou às suas raízes no teatro musical, interpretando o papel principal de Donna na produção teatral de "Mamma Mia" em Toronto por um ano. Em 2009, ela estrelou a série da CBC Wild Roses (2009), interpretando a lutadora rancheira e mãe solteira de três filhas, um papel que ela foi indicada como Melhor Atriz Principal em Série Dramática no "Festival de TV de Monte-Carlo" Internacionalmente filmes premiados em que Huffman estrelou incluem Procurando Leonard (2002) (SXSW, Londres, Los Angeles, Durban, Festival Internacional de Montreal), De Grot (indicado para o Bezerro de Ouro da Holanda) e Three and a Half (2002). Huffman fez vários comerciais em todo o mundo, incluindo três vencedores do Leão de Prata. Ela mora e trabalha na Califórnia com o marido e duas filhas.